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三國、西晉時，今土默特右旗境屬拓跋鮮卑統(tǒng)轄區(qū)。

東晉十六國時，代建國元年（338），今旗境屬代都城盛樂政權(quán)統(tǒng)治區(qū)內(nèi)；前秦建元十八年（382），今旗境屬前秦政權(quán)統(tǒng)治區(qū)內(nèi)。

北魏太和二十一年（497），今旗境屬朔州云中郡，治所盛樂（今和林格爾縣土城子鄉(xiāng)古城）。

隋開皇四年（584），置油云縣（治所今土默特右旗），隸屬云州（縣不久即廢）。

隋大業(yè)八年（612）時，今旗境屬榆林郡。

唐調(diào)露初（679），設(shè)云中守捉使，隸屬單于都護(hù)府。

遼、金和元朝，今旗境均屬云內(nèi)州管轄區(qū)域。

明朝，今旗境屬云內(nèi)縣，隸屬豐州。明隆慶五年（1571）5月，土默特部首領(lǐng)阿拉坦汗受封順義王，在土默川始建城寺（城和寺廟合一）。明萬歷三年（1575）建成，明朝賜名?；牵ń衩泪氛?，原名靈覺寺，后改壽靈寺）。福化城內(nèi)既有殿堂供奉佛像，又有順義王家族世代住的樓院。有記載“城寺兼具城堡、寺廟和邸宅的功能，在內(nèi)蒙古地區(qū)僅此一處”。